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Rev Argent Cir 2022;114(1):20-25 - hꢀp://dx.doi.org/10.25132/raac.v114.n1.1652  
Esofagectomía con linfadenectomía guiada por fluorescencia con verde de  
indocianina en cáncer de esófago. Experiencia inicial en la Argenꢀna  
Esophagectomy with lymphadenectomy guided by fluorescence imaging with indocyanine green in  
esophageal cancer. Iniꢀal experience in Argenꢀna  
Francisco Schloꢀmann , Rudolf Buxhoeveden  
Departamento de RESUMEN  
Cirugía. Hospital  
Alemán de Buenos Antecedentes: en la úlꢀma década ha comenzado a invesꢀgarse el uso de la captación de fluorescencia  
Aires. Argenꢀna mediante luz infrarroja para la visualización de ganglios linfáꢀcos en tumores de estómago y esófago.  
Objeꢀvo: evaluar la facꢀbilidad de la evaluación del drenaje linfáꢀco de cáncer de esófago mediante  
el uso de fluorescencia y verde de indocianina (ICG).  
Los autores declaran no  
Material y métodos: se realizó un estudio prospecꢀvo que incluyó pacientes con tumores de la  
tener conflictos  
unión gastroesofágica resecables (estadios I, II y III). Antes de comenzar la cirugía se inyectaron por  
de interés.  
endoscopia 4 mL de ICG doblemente diluida en agua estéril (1,25 mg/mL = 5 mg) en la submucosa del  
Conflicts of interest  
esófago en los cuatro cuadrantes (1 mL por cuadrante) alrededor del tumor.  
None declared.  
Resultados: se incluyeron en total 6 pacientes. En todos ellos se logró idenꢀꢁcar el drenaje linfáꢀco  
Correspondencia del tumor hacia la primera estación ganglionar: en 6/6 (100%), el drenaje linfáꢀco con fluorescencia  
Correspondence: se detectó en las estaciones ganglionares N°s 3 y 7 (curvatura menor y arteria gástrica izquierda). En  
Francisco Schloꢂmann  
ningún paciente se idenꢀꢁcó fluorescencia en ganglios mediasꢀnales.  
E-mail:  
Conclusión: la visualización del drenaje linfáꢀco de tumores de la unión gastroesofágica mediante el  
fschloꢂmann@hotmail.  
uso de fluorescencia con ICG es facꢀble.  
com  
Palabras clave: cáncer de esófago, drenaje linfáꢁco, fluorescencia, verde de indocianina.  
ABSTRACT  
Background: Over the past decade, fluorescence imaging with infrared light has been used to visualize  
lymph nodes in tumors of the stomach and esophagus.  
Objecꢀve: The aim of our study was to evaluate the feasibility of evaluaꢀng lymphaꢀc drainage in  
esophageal cancer using fluorescence and indocyanine green (ICG).  
Material and methods: We conducted a prospecꢀve study of paꢀents with resectable tumors of the  
gastroesophageal juncꢀon (stage I, II and III). Before surgery, 4 mL of ICG double diluted in sterile  
water (1.25 mg/mL = 5 mg) were injected via endoscopy into the esophageal submucosa in the four  
quadrants (1 mL per quadrant) around the tumor.  
Results: A total of 6 paꢀents were included. Lymphaꢀc drainage from the tumor to the ꢁrst lymph node  
staꢀon was idenꢀꢁed in all paꢀents: in 6/6 (100%), fluorescent lymphaꢀc drainage was detected in  
nodal staꢀons number 3 and 7 (lesser curvature and leꢃ gastric artery) Fluorescence was not idenꢀꢁed  
in the mediasꢀnal lymph nodes in any paꢀent.  
Conclusion: Visualizaꢀon of lymphaꢀc drainage of gastroesophageal juncꢀon tumors to the lesser  
curvature nodes using fluorescence imaging is feasible.  
Keywords: esophageal cancer, lymphaꢁc drainage, fluorescence, ICG.  
Recibido | Received ID ORCID: Francisco Schloꢀmann, 0000-0003-3565-0559; Rudolf Buxhoeveden, 0000-0002-6067-3819.  
0
7-07-21  
Aceptado | Accepted  
9-10-21  
2
Schloꢀmann F y col. Esofagectomía con linfadenectomía guiada por fluorescencia. Rev Argent Cir 2022;114(1):20-25  
21  
Introducción  
racoscopia derecha con el paciente en decúbito lateral  
izquierdo y liberación del esófago torácico junto con la  
En la úlꢀma década ha comenzado a invesꢀ- linfadenectomía mediasꢀnal. Posteriormente, se reali-  
garse el uso de la captación de fluorescencia mediante zó cambio de posición hacia decúbito dorsal y se pro-  
luz infrarroja para la visualización de ganglios linfáꢀcos siguió con la fase laparoscópica. Por laparoscopia se li-  
1
-3  
2
en tumores de estómago y esófago . Takahashi y col.  
beró la curvatura mayor gástrica preservando la arteria  
uꢀlizaron fluorescencia y verde de indocianina (ICG en gastroepiploica derecha, se realizó la linfadenectomía  
inglés) en 36 pacientes someꢀdos a gastrectomía por abdominal guiada por fluorescencia y se terminó de  
cáncer gástrico, e informaron que lograron idenꢀꢁcar liberar el tumor a nivel de la unión gastroesofágica. A  
la primera estación ganglionar en el 100% de los pa- través de una incisión cervical verꢀcal izquierda se loca-  
cientes. El mismo grupo de trabajo realizó un estudio lizó el esófago cervical, el cual se reparó y se seccionó  
mulꢀcéntrico incluyendo pacientes con adenocarcino- (al borde seccionado se le sutura una sonda nasogástri-  
ma gástrico T1 con tamaño menor de 4 cm, y también ca que servirá luego para el ascenso del tubo gástrico).  
lograron detectar la primera estación ganglionar en to- Mediante una minilaparotomía se extrajo la pieza ope-  
3
dos los pacientes (44/44) .  
ratoria con sistema de protección de heridas, se con-  
En cáncer de esófago la experiencia es más li- feccionó el tubo gástrico en forma extracorpórea con  
mitada. Hachey y col. publicaron una serie de 10 pa- suturas mecánicas lineales azules (al que se le sutura  
4
cientes con adenocarcinoma de esófago someꢀdos a la sonda nasogástrica traída desde el cuello) y se rea-  
la técnica de mapeo linfáꢀco con ICG. En 6 de los 10 lizó el ascenso de este a través del mediasꢀno ꢀrando  
pacientes lograron evidenciar ganglios cenꢀnela con de la sonda desde el cuello y ayudado por la mano del  
fluorescencia, y el análisis histopatológico de dichos cirujano que guía el ascenso. Finalmente, se realizó una  
ganglios reflejó enfermedad metastásica regional. Otro anastomosis esófago-gástrica con anastomosis manual  
trabajo evaluó la uꢀlidad del drenaje linfáꢀco con ICG (puntos separados de Vycril 3.0).  
en 9 pacientes con cáncer de la unión gastroesofágica. Fluorescencia intraoperatoria: durante la fase tora-  
En todos los pacientes se pudo evidenciar el drenaje lin- coscópica y laparoscópica se evaluó el drenaje linfá-  
fáꢀco del tumor primario con fluorescencia (89% a nivel ꢀco del tumor con el sistema de fluorescencia de la  
de la arteria gástrica izquierda). Tres pacientes presen- endocámara.  
taron enfermedad ganglionar, y en ellos se evidenció  
enfermedad en los ganglios idenꢀꢁcados como la es-  
5
tación primaria (“ganglios cenꢀnela”) . Estos resultados Resultados  
fueron alentadores, ya que mostraron que el estudio de  
la primera estación ganglionar podría ser predictor del  
estado del resto de los ganglios linfáꢀcos.  
Se incluyeron en total 6 pacientes, todos de  
sexo masculino y con una edad media de 59 (37-79)  
El objeꢀvo de nuestro trabajo fue evaluar la años. Todos realizaron terapia neoadyuvante (4 con  
facꢀbilidad de la evaluación del drenaje linfáꢀco de quimiorradioterapia esquema CROSS y 2 con quimiote-  
cáncer de esófago mediante el uso de fluorescencia y rapia perioperatoria esquema FLOT).  
verde de indocianina (ICG).  
En todos los pacientes se logró idenꢀꢁcar el  
drenaje linfáꢀco del tumor hacia la primera estación  
ganglionar: en 6/6 (100%), el drenaje linfáꢀco con fluo-  
rescencia se detectó en las estaciones ganglionares  
Material y métodos  
s
N° 3 y 7 (curvatura menor y arteria gástrica izquierda)  
Se realizó un estudio prospecꢀvo que incluyó (Figs. 1, 2 y 3). En ningún paciente se idenꢀꢁcó fluores-  
pacientes con tumores de la unión gastroesofágica re- cencia en ganglios mediasꢀnales.  
secables (estadios I, II y III). Todos los pacientes fueron  
incluidos en un protocolo de invesꢀgación y ꢁrmaron  
■
FIGURA 1  
un consenꢀmiento informado previo al procedimiento.  
Endoscopia preoperatoria: antes de comenzar la ciru-  
gía, uꢀlizando un endoscopio estándar y una aguja en-  
doscópica de escleroterapia se inyectaron 4 mL de ICG  
(verde de indocianina, Laboratorio Bacon) doblemente  
diluida en agua estéril (1,25 mg/mL = 5 mg) en la sub-  
mucosa del esófago en los cuatro cuadrantes (1 mL por  
cuadrante) alrededor del tumor.  
Esofagectomía: se realizó una esofagectomía tora-  
coscópica-laparoscópica (endocámara con sistema de  
fluorescencia y captación infrarroja) con anastomosis  
cervical. La fase inicial de la cirugía consisꢀó en la to-  
Visualización con fluorescencia del drenaje linfáꢀco de tumor de la  
unión gastroesofágica hacia la curvatura menor.  
2
2
Schloꢀmann F y col. Esofagectomía con linfadenectomía guiada por fluorescencia. Rev Argent Cir 2022;114(1):20-25  
■
FIGURA 2  
A: Visualización con fluorescencia de ca-  
A
B
nalículos linfáꢀcos y ganglios a nivel de  
la arteria gástrica izquierda. B: Linfade-  
nectomía con sección a nivel de la base  
de la arteria gástrica izquierda uꢀlizando  
sutura mecánica.  
■
FIGURA 3  
A y B: Visualización con fluorescencia de  
ganglios linfáꢀcos en relación con vena  
coronaria y arteria gástrica izquierda.  
A
B
Se resecaron una media de 19 (12-25) ganglios rias para el diagnósꢀco de metástasis ganglionares o la  
y en 3 pacientes se idenꢀꢁcaron ganglios con metásta- evaluación del drenaje linfáꢀco tumoral puede ser muy  
sis tumoral en la anatomía patológica. En los 3 pacien- úꢀl para el tratamiento quirúrgico de esta patología.  
tes con ganglios posiꢀvos, los ganglios con enfermedad  
neoplásica fueron marcados con ICG.  
En nuestra experiencia, luego de la inyección  
endoscópica peritumoral de ICG pudimos observar el  
drenaje linfáꢀco en todos los pacientes. Al igual que en  
informes previos, observamos que los tumores de la  
unión gastroesofágica drenan principalmente hacia los  
Discusión  
ganglios de la curvatura menor y de la arteria gástrica  
El objeꢀvo de nuestro trabajo fue evaluar la izquierda5 . Es importante destacar que, si bien la fluo-  
facꢀbilidad de la evaluación del drenaje linfáꢀco de rescencia facilita la idenꢁcación del drenaje linfáꢀco  
cáncer de esófago mediante el uso de fluorescencia del tumor, no permite diferenciar los ganglios posiꢀvos  
con ICG, y comprobamos que la evaluación del drenaje de los negaꢀvos. Es por ello que el gran valor de esta  
,11  
linfáꢀco con ICG fue facꢀble en todos los pacientes.  
herramienta es la visualización anatómica del drenaje  
El cáncer de esófago es el sépꢀmo cáncer más linfáꢀco, lo que en úlꢀma instancia ayudar a resecar los  
común en todo el mundo y la sexta causa más común ganglios más relevantes. En nuestro trabajo, todos los  
6
de muerte por cáncer . Si bien el carcinoma escamoso pacientes con metástasis ganglionares tuvieron enfer-  
es la variante más frecuente en el mundo, la incidencia medad en la primera estación ganglionar marcada con  
de adenocarcinoma de esófago y tumores de la unión fluorescencia, y en ningún paciente se evidenció fluo-  
gastroesofágica ha aumentado en los úlꢀmos años de- rescencia en ganglios mediasꢀnales.  
bido a la creciente prevalencia de obesidad y enferme-  
Creemos que los pacientes con tumores de  
7
dad por reflujo gastroesofágico en Occidente .  
la unión gastroesofágica pueden ser beneꢁciados con  
El compromiso ganglionar es uno de los facto- esta técnica por diversas razones:  
res pronósꢀcos más importantes en los pacientes con  
Los principales ganglios linfáꢀcos que drenan la  
8
,9  
cáncer de esófago . El drenaje linfáꢀco de los tumores lesión tumoral son correctamente visualizados y reseca-  
de esófago es diꢄcil de evaluar debido a la disemina- dosconlaayudadelafluorescencia.Deestamaneralogra-  
ción mulꢀdireccional de plexos linfáꢀcos submucosos. mos una estadiꢁcación anatomopatológica más precisa  
Lamentablemente, los estudios actualmente uꢀlizados  
La fluorescencia nos evita dejar en el campo  
para la estadiꢁcación clínica preoperatoria del cáncer quirúrgico ganglios linfáꢀcos relevantes (al evaluar con  
de esófago (ecoendoscopia y tomograꢄa por emisión fluorescencialaregiónoperadaluegodereꢀrarlapieza).  
de positrones [PET-TC]) ꢀenen limitaciones signiꢁcaꢀ-  
La linfadenectomía dirigida podría potencial-  
vas para el diagnósꢀco de metástasis ganglionares10.11  
.
mente reducir la morbilidad de linfadenectomías ex-  
Es por ello que el desarrollo de técnicas intraoperato- tensas innecesarias.  
Schloꢀmann F y col. Esofagectomía con linfadenectomía guiada por fluorescencia. Rev Argent Cir 2022;114(1):20-25  
23  
Si bien nuestro estudio incluyó un número bajo estudio moꢀve futuros protocolos de invesꢀgación que  
de pacientes y todavía se requiere mayor evidencia puedan evaluar los beneꢁcios de esta técnica.  
para recomendar el uso de la fluorescencia para la eva-  
luación del drenaje linfáꢀco, esperamos que nuestro  
Agradecimientos: Agradecemos a la Fundación Florencio Fiorini por  
su ayuda y respaldo en el protocolo de invesꢀgación.  
■
ENGLISH VERSION  
Introducꢀon  
sclerotherapy needle into the esophageal submucosa  
in the four quadrants (1 mL per quadrant) around the  
Over the past decade, fluorescence tumor.  
imaging with infrared light has been used to Esophagectomy: thoracoscopic and laparoscopic  
visualize lymph nodes in tumors of the stomach and esophagectomy with cervical anastomosis was  
1
-3  
2
esophagus . Takahashi et al. used fluorescence performed with an endocamera with ICG fluorescent  
imaging with indocyanine green (ICG) in 36 paꢀents imagingsystemandinfraredlightobservaꢀon. Theiniꢀal  
undergoing gastrectomy for gastric cancer and reported phase of surgery involved right thoracoscopy with the  
that they could idenꢀfy the ꢁrst lymph node staꢀon in paꢀent in leꢃ lateral posiꢀon. The thoracic esophagus  
1
00% of the paꢀents. The same work group performed was released and mediasꢀnal lymphadenectomy was  
a mulꢀcenter study including paꢀents with T1 gastric performed. Then, the paꢀent was reposiꢀoned to  
adenocarcinoma with a size < 4 cm, and also detected the supine posiꢀon to conꢀnue with the laparoscopic  
3
the ꢁrst lymph node staꢀon in all the paꢀents (44/44) . phase. In this stage, the gastric greater curvature was  
The experience is more limited in esophageal released, preserving the right gastroepiploic artery;  
4
cancer. Hachey at al. published a series of 10 paꢀents the abdominal lymph nodes were resected under  
with esophageal adenocarcinoma undergoing fluorescence guidance and the tumor was excised at  
lymphaꢀc mapping with ICG. They idenꢀꢁed senꢀnel the level of the gastroesophageal juncꢀon. The cervical  
lymph nodes with fluorescence imaging in 6 of the 10 esophagus was approached via a verꢀcal incision  
paꢀents, and the pathology examinaꢀon of these lymph on the leꢃ side of the neck, exposed and secꢀoned  
nodes showed regional metastaꢀc disease. Another (a nasogastric tube is sutured to the secꢀoned edge,  
study evaluated the feasibility of near-infrared light which will be used later to pull up the gastric tube).  
fluorescent imaging with ICG to idenꢀfy the lymphaꢀc The surgical specimen was removed through a mini-  
drainage paꢂern in 9 paꢀents with esophagogastric laparotomy using a wound protecꢀon system; the  
juncꢀon tumors. The lymphaꢀc drainage of the primary gastric tube was created with extracorporeal stapling  
tumor was visualized with ICG in all the paꢀents (89% with blue cartridge; the nasogastric tube brought from  
in the nodal staꢀon along the leꢃ gastric artery). Three the neck was sutured to the gastric tube and pulled up  
paꢀents presented posiꢀve nodes in the lymph nodes into the mediasꢀnum with the help of the surgeon’s  
idenꢀꢁed as the ꢁrst nodal staꢀon (“senꢀnel lymph hand guiding the tube upwards. Finally, a hand-sewn  
5
nodes”) . These results were encouraging, as they anastomosis between the esophagus and the stomach  
showed that the analysis of the ꢁrst nodal staꢀon could was performed (interrupted suture of Vycril 3.0).  
predict the status of the rest of the lymph nodes.  
Intraoperaꢀve fluorescence imaging: the lymphaꢀc  
The aim of our work was to evaluate the drainage of the tumor was evaluated with the  
feasibility of evaluaꢀng lymphaꢀc drainage in fluorescence detected by the endocamera.  
esophageal cancer using fluorescence and indocyanine  
green (ICG).  
Results  
Material and methods  
A total of 6 paꢀents were included; mean  
age was 59 (37-79) years and 100% were men. All  
We conducted a prospecꢀve study of paꢀents the paꢀents underwent neoadjuvant therapy (4 with  
with resectable tumors of the gastroesophageal chemoradiotherapy using the CROSS scheme and 2 with  
juncꢀon (stage I, II and III). All the paꢀents were perioperaꢀve chemotherapy with the FLOT scheme).  
included in a research protocol and signed an informed  
consent form before the procedure.  
Lymphaꢀc drainage from the tumor to the ꢁrst  
lymph node staꢀon was idenꢀꢁed in all paꢀents: in 6/6  
Preoperaꢀve endoscopy: before surgery, using a (100%), fluorescent lymphaꢀc drainage was detected in  
standard endoscope, 4 mL of ICG (indocyanine green, nodal staꢀons number 3 and 7 (lesser curvature and leꢃ  
Bacon Laboratory) double diluted in sterile water (1.25 gastric artery) (Figs. 1, 2 and 3). Fluorescence was not  
mg/mL = 5 mg) were injected through an endoscopic visualized in the mediasꢀnal lymph nodes in any paꢀent.  
2
4
Schloꢀmann F y col. Esofagectomía con linfadenectomía guiada por fluorescencia. Rev Argent Cir 2022;114(1):20-25  
juncꢀon tumors has increased in recent years due to  
the greater prevalence of obesity and gastroesophageal  
reflux disease in western countries .  
■
FIGURE 1  
7
Nodal involvement is one of the major  
8
,9  
prognosꢀc factors in paꢀents with esophageal cancer .  
Lymphaꢀc drainage of esophageal tumors is difficult to  
evaluate due to the mulꢀdirecꢀonal disseminaꢀon of  
the submucosal plexus. Unfortunately, the diagnosꢀc  
tests currently used for preoperaꢀve clinical staging  
of esophageal cancer (endoscopic ultrasound and  
positron emission tomography [PET-CT]) have  
signiꢁcant limitaꢀons for the diagnosis of lymph node  
Visualizaꢀon of lymphaꢀc drainage of a gastroesophageal juncꢀon  
tumor to the lesser curvature nodes using fluorescence imaging.  
10,11  
metastases . For this reason, the development of  
intraoperaꢀve techniques for the diagnosis of lymph  
A mean of 19 (12-25) nodes were resected node metastases or the evaluaꢀon of lymphaꢀc  
and in 3 paꢀents the pathology examinaꢀon idenꢀꢁed drainage of the tumor may be very useful for the  
lymph node metastases. In the 3 paꢀents with posiꢀve surgical treatment of this disease.  
lymph nodes, nodal involvement was idenꢀꢁed by ICG  
fluorescence imaging.  
In our experience, we could observe lymphaꢀc  
drainage in all the paꢀents aꢃer endoscopic peritumoral  
injecꢀon of ICG. As in previous reports, we observed  
that gastroesophageal juncꢀon tumors drain mainly in  
the nodal staꢀon along the lesser curvature and the leꢃ  
gastric artery5 . It should be emphasized that, although  
Discussion  
,11  
The aim of our study was to evaluate fluorescence helps to idenꢀfy the lymphaꢀc drainage of  
the feasibility of evaluaꢀng lymphaꢀc drainage in the tumor, it cannot differenꢀate between posiꢀve and  
esophageal cancer using fluorescence with ICG, which negaꢀve lymph nodes. Therefore, the main value of  
resulted feasible in all the paꢀents.  
this tool is the anatomical visualizaꢀon of the lymphaꢀc  
Esophagealcanceristheseventhmostcommon drainage, which will ulꢀmately help to resect the most  
cancer worldwide and the sixth leading cause of cancer- relevant lymph nodes. In our study, all the paꢀents with  
6
related deaths . Although squamous cell carcinoma is lymph node metastases presented involvement in the  
the most common type worldwide, the incidence of ꢁrst nodal staꢀon idenꢀꢁed by ICG, and there were no  
esophageal adenocarcinoma and gastroesophageal mediasꢀnal lymph nodes detected by ICG.  
■
FIGURE 2  
A: Visualizaꢀon of the lymphaꢀc vessels  
and lymph nodes with ICG at the level of  
the leꢃ gastric artery. B: Lymphadenec-  
tomy with secꢀon at the base of the leꢃ  
gastric artery using mechanical stapler.  
A
B
■
FIGURE 3  
A and B: Visualizaꢀon of the lymph nodes  
with ICG at the level of coronary vein and  
the leꢃ gastric artery.  
A
B
Schloꢀmann F y col. Esofagectomía con linfadenectomía guiada por fluorescencia. Rev Argent Cir 2022;114(1):20-25  
25  
We believe that paꢀents with gastroesophageal reduce the complicaꢀons associated with unnecessary  
juncꢀon tumors may beneꢁt from this technique for extensive lymph node resecꢀons.  
several reasons:  
Fluorescence  
Although our study included a low number  
imaging  
allows  
correct of paꢀents and more evidence is sꢀll needed to  
visualizaꢀon and resecꢀon of the lymph nodes that recommend the use of fluorescence imaging for  
drain the tumor. Thus, pathological staging is more  
accurate.  
the evaluaꢀon of lymphaꢀc drainage, we hope that  
our study will moꢀvate future research protocols to  
evaluate the beneꢁts of this technique.  
Fluorescence imaging aꢃer removal of the  
surgical specimen prevents us from leaving relevant  
lymph nodes in the surgical ꢁeld.  
Acknowledgements: The authors thank Fundación Florencio Fiorini  
for helping and supporꢀng this invesꢀgaꢀon.  
Guided-lymphadenectomy could potenꢀally  
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